Comment une plante devient-elle toxique et pourquoi ? Il peut sembler évident qu'une plante devient toxique pour se défendre, mais investir dans des défenses chimiques n'est pas bon marché. On pense donc que différents organes auront une toxicité variable, en fonction de leur valeur pour la plante et de la probabilité d'attaque.
Karen Martinez-Swatson et ses collègues ont enquêté les défenses de Thapsia garganica, la carotte mortelle. Le nom commun peut sembler une blague, mais les poisons de la plante ont un effet sérieux sur tout ce qui est assez fou pour le manger.
"Les composés anti-herbivores de Thapsia garganica sont utilisés depuis des millénaires", a déclaré le co-auteur de l'article, Christopher Barnes. "Il existe des archives d'anciens Romains utilisant la plante pour suivre un régime, et avec la maladie et la diarrhée induites par la thapsigargine, c'était probablement assez efficace (mais certainement pas recommandé). Plus récemment, la mipsagargine (une prodrogue de la thapsigargine) a été utilisée dans des essais cliniques pour traiter le cancer de la peau. À l'aide d'expériences en laboratoire, il existe également des preuves que la thapsigargine est également extrêmement toxique pour de nombreux eucaryotes différents.
Le projet est une collaboration entre de nombreux auteurs, à l'instigation de Martiz-Swatson, a expliqué Barnes. « Le projet est dérivé du travail de doctorat financé par l'ERC de Karen Martinez-Swatson sur l'ensemble du genre Thapsia, car ils produisent tous des thapsigargines. Elle s'intéressait à la variation des composés de défense entre les espèces, mais découvrait également d'énormes différences dans les thapsigargines au sein d'une même espèce.
« Son utilisation à la fois dans la nature et dans la société est ce qui a attiré mon attention sur la plante », a ajouté Barnes. "Avec ma formation en écologie, j'étais intéressé par la raison pour laquelle les mêmes espèces relativement proches pouvaient varier autant dans leurs composés de défense. Après avoir lu la littérature sur cette variation au sein des espèces dans les défenses chimiques des plantes, j'ai découvert qu'il existait des modèles distincts pour différents composants de la variation des plantes (par exemple entre différents types de tissus et variation temporelle), et même plusieurs modèles prédisant la même chose qui donnerait différentes prédictions. Après une certaine confusion, nous avons décidé qu'il serait plus logique de tester plusieurs modèles simultanément et de voir lequel donnait les meilleurs résultats.
Le test est venu dans une enquête sur les carottes mortelles sur l'île d'Ibiza. L'équipe a entrepris d'échantillonner des carottes mortelles à six endroits et de les tester pour voir comment leur charge utile chimique variait. Les résultats pourraient être comparés aux prédictions des modèles de défense des plantes. La théorie de la défense optimale (ODT) soutient que l'investissement dans la défense a un coût dans le succès de la reproduction. Le modèle était particulièrement intéressant car il faisait des prédictions sur les parties de la plante qui seraient les plus défendues. L'ODT a suggéré que les fleurs, dans le cadre du système reproducteur, seraient les plus défendues par rapport aux tissus végétatifs.
L'hypothèse du taux de croissance (HTC) examine la façon dont les plantes repoussent après une attaque d'herbivores. Si les ressources sont rares et la repousse difficile, l'HTC prédit qu'une plus grande quantité de ressources sera allouée à la défense. Ainsi, les carottes provenant des zones les plus pauvres en nutriments de l'île devraient être les plus résistantes. L'hypothèse de l'équilibre croissance-différenciation (HECD) prend également en compte les ressources disponibles, mais elle diffère subtilement. Dans leur article, les auteurs affirment : « Selon le modèle GDBH, deux processus régulent l’utilisation des photosynthétats par les plantes. La croissance désigne tout processus nécessitant une division et un allongement cellulaires importants, comme la production de racines, de tiges et de feuilles, tandis que la différenciation englobe essentiellement tout le reste, y compris la défense contre les herbivores… On pense que les carences en nutriments et en eau ralentissent davantage la croissance que la photosynthèse. Par conséquent, à mesure que les glucides s’accumulent dans la plante, la réduction de la valeur sélective pour les processus de différenciation est moindre. L’hypothèse est que la croissance et la différenciation s’excluent mutuellement. Ainsi, les plantes investissent dans des stratégies basées sur la croissance dans les environnements riches en ressources (forte compétition) et dans des stratégies basées sur la différenciation dans les environnements pauvres en ressources (faible compétition). »
Le travail de terrain a été planifié sur trois campagnes, de mai à fin juin 2015. L'objectif était de prélever des carottes à différents stades de leur cycle de vie, comme indiqué dans l'article : « L'échantillonnage visait à être effectué approximativement avant la fructification, lorsque les feuilles sont actives, mais aussi pendant et après la fructification, lorsque les feuilles sont sénescentes. » Ce qui s'est avéré plus complexe qu'il n'y paraît.
« Le travail de terrain à Ibiza était bien sûr très agréable », a déclaré Barnes. « C'est une île magnifique avec de superbes montagnes et une flore fascinante. De plus, l'île fait partie de… » T. garganicaL'aire de répartition naturelle de la plante est limitée. Sa culture en serre s'est avérée extrêmement difficile, ce qui a conduit à la création de fermes sur l'île, tandis que la thapsigargine est actuellement isolée à partir de semences provenant de populations sauvages. Cette culture a posé de nombreux défis, notamment la disparition de la biomasse aérienne en plein été, rendant extrêmement difficile la collecte de carottes à échantillonner durant cette période. De plus, la plante pousse souvent en petits groupes et sa croissance est très lente. Notre méthode d'échantillonnage étant destructive, un prélèvement d'échantillons aurait un impact trop important sur la population locale pour que nous la considérions comme éthique.
Alors, quel modèle s'est avéré le plus précis ? D'une certaine manière, le résultat le plus surprenant n'était pas la réponse, mais la nécessité de poser la question, a déclaré Barnes. « Pour moi, l'un de nos résultats les plus intéressants est apparu avant même le début du projet : la découverte de contradictions dans la littérature concernant la prédiction de la variation des défenses chimiques au sein d'une même espèce. À l'avenir, je recommande vivement aux chercheurs d'approfondir nos travaux en continuant de valider leurs résultats à l'aide de plusieurs modèles, puis en les affinant et en les intégrant dans un modèle unique. De plus, j'ai trouvé fascinant que T. garganica inhibe les associations fongiques. »
Les plantes entretiennent une relation complexe avec les champignons. Si nombre d'entre eux sont pathogènes, d'autres sont bénéfiques. Ils peuvent renforcer les défenses des plantes ou former des réseaux au-delà de leurs racines et se nourrir de nutriments. « J'ai consacré beaucoup de temps à étudier pourquoi les plantes possèdent différentes communautés fongiques, par exemple en dépensant de l'énergie pour maintenir les champignons mycorhiziens », explique Barnes. « Au départ, j'étais assez inquiet quant à l'exactitude de nos résultats de métabarcoding, jusqu'à ce que des tests complémentaires confirment que les thapsigargines inhibaient la croissance fongique. J'aimerais approfondir à l'avenir la question de savoir pourquoi certaines plantes se portent tout simplement mieux sans aucune (ou très peu) interaction fongique. »
Les résultats montrent qu'il n'existe pas encore de modèle unique de défense des plantes qui s'applique à la fois aux tissus végétaux et à leurs interactions avec l'environnement. Il n'est donc toujours pas facile d'identifier les carottes les plus toxiques. Néanmoins, la plante elle-même et les composés chimiques qu'elle produit restent d'un grand intérêt. « Je trouve ces composés fascinants car ils sont généralement biologiquement actifs, c'est-à-dire qu'ils interagissent avec les organismes et ont des effets sur eux. Si nombre de ces effets sont néfastes, ils constituent également une source précieuse de médicaments. Comprendre pourquoi ces composés sont produits nous permet d'optimiser notre recherche de nouveaux médicaments, par exemple en criblant les composés utilisés par les plantes pour se défendre contre les insectes en milieu aride. »
