Marchandia, ou hépatique, les mères et les pères sont haploïde, portant une seule copie de leur chromosome. Lorsqu'ils fusionnent, ils génèrent un diploïde embryon avec deux copies du génome, mais les choses pourraient mal tourner lorsque les génomes entrent en conflit, entraînant la mort de la progéniture. Une équipe de recherche dirigée par le professeur Berger de l'Institut Gregor Mendel de biologie moléculaire des plantes (Vienne, AUTRICHE) a découvert que les mères et les pères n'apportent pas une contribution égale à leur progéniture, du moins dans Marchandia. Leurs recherches, publiées dans la revue scientifique eLife, montre une manière sophistiquée de réguler les gènes qui se produit peut-être depuis près d'un demi-milliard d'années.

L'article de Sean Akira Montgomery et ses collègues décrit un nouveau mécanisme d'empreinte génomique, appelé "répression du chromosome paternel", qui contrôle épigénétiquement l'expression des gènes hérités de la mère et du père dans les embryons diploïdes dans Marchantia polymorphe.

Comme le dit l' Marchandia les embryons sont diploïdes, ils ont des gènes à la fois de leur mère et de leur père. Pourtant, lorsque les auteurs ont analysé les transcriptomes (l'ensemble des molécules d'ARN exprimées à partir des gènes d'un individu) treize jours après la fécondation, ils ont trouvé une expression presque exclusive de gènes d'origine maternelle.

En revanche, les gènes paternels sont supprimés par un mécanisme d'empreinte génomique qui repose sur le dépôt de marques répressives (H3K27me3) qui a lieu peu de temps après la fécondation. Ces étiquettes moléculaires laissent les gènes du père dans l'embryon mais les désactivent, les laissant silencieux. La plante le fait étonnamment rapidement pour protéger l'embryon.

« Nous avons découvert que Marchantia inactive complètement les chromosomes paternels dans l'embryon, avant même la fusion des génomes paternel et maternel. De cette façon, Marchantia maintient une haploïdie fonctionnelle même pendant la courte phase au cours de laquelle elle devient diploïde », a déclaré Sean Montgomery, le premier auteur de l'article, dans un communiqué de presse.

Les découvertes pourraient aider à comprendre comment les plantes terrestres d'aujourd'hui sont nées il y a 470 à 450 millions d'années à partir d'algues vertes qui ont commencé la colonisation terrestre en s'adaptant à la sécheresse et au rayonnement ultraviolet.

Les scientifiques utilisent l'hépatique Marchantia polymorphe to comprendre l'évolution des plantes terrestres, car cette plante a divergé des autres plantes peu de temps après l'émergence de l'ancêtre aquatique. Cette divergence le rend utile comme organisme modèle pour disséquer les mécanismes qui contrôlent la formation du corps végétal, ainsi que l'alternance des générations tout au long du cycle de vie de la plante.

Au cours de l'évolution des plantes terrestres, le processus de vie est passé d'un cycle de vie haploïde d'algues vertes qui n'ont qu'une seule copie de leur génome à un cycle de vie diploïde de plantes vasculaires qui en ont deux copies. Fait intéressant, la plante non vasculaire Marchandia a une génération haploïde dominante (une spore unicellulaire qui se développe en un corps multicellulaire) et une génération diploïde (un embryon formé lors de la fécondation des ovules et des spermatozoïdes), comme illustré dans Figure 1. Cependant, les mécanismes qui contrôlent le dosage des gènes (d'origine maternelle et paternelle) au cours de Marchantia durée de vie sont encore insaisissables.

Fig.1 Cycle de vie de Marchantia polymorpha (adapté de Flores-Sandoval et al., 2018). Les divisions cellulaires d'une spore unicellulaire germée donnent naissance au thalle, le principal corps végétal qui produit des gemmes pour la reproduction asexuée. Les thalles femelles et mâles matures produisent des ovules et des spermatozoïdes pour la reproduction sexuée. Un embryon diploïde se développe après la fécondation et des spores haploïdes se forment à partir de divisions méiotiques.

Le groupe de recherche a découvert que le silence du génome paternel est maintenu pendant la génération diploïde, mais que les modifications répressives de la chromatine sont inversées lors de la génération haploïde suivante.

Pour visualiser les marques répressives dans les noyaux de Marchandia cellules à différents stades de développement, les auteurs ont utilisé des techniques d'immunofluorescence (Fig. 2). Ils ont découvert que les embryons diploïdes présentaient de grandes régions hétérochromatiques pendant l'interphase et un revêtement dense de chromosomes pendant la phase mitotique. En revanche, les cellules végétatives haploïdes ne présentaient que des motifs irréguliers de H3K27me3.

Figure 2. Analyse des marques répressives au cours du développement embryonnaire et végétatif (adapté de la Fig.3, Montgomery et al., 2022). Marques répressives (H3K27me3) détectées par immunofluorescence dans les noyaux de cellules embryonnaires et végétatives de type sauvage pendant l'interphase (A) et la mitose (B). 

Pour comprendre la signification biologique de la répression des chromosomes paternels, l'équipe a généré des mutants qui étaient altérés dans ce mécanisme. Bien que l'expression des allèles d'origine paternelle ait été rétablie, les embryons mutants présentaient de graves défauts de croissance et un taux de mortalité très élevé à maturité. De plus, les quelques embryons qui ont survécu n'ont pas pu produire de spores viables, ce qui suggère fortement que le silence du génome paternel dans la génération diploïde est essentiel pour assurer la propagation de l'espèce (par reproduction asexuée et sexuée).

Curieusement, le bon développement des embryons est déterminé par des gènes hérités à la fois de la mère et du père dans plusieurs organismes eucaryotes, mais uniquement par des gènes maternels dans Marchandia.

« Le développement de l'embryon dépend uniquement de l'expression des gènes maternels. D'une certaine manière, les gènes maternels ont le contrôle total. La perturbation de ce processus conduit à l'expression des gènes paternels et à la mort de l'embryon », explique Frédéric Berger, auteur principal de l'article et responsable du groupe de recherche sur l'architecture et la fonction de la chromatine chez les plantes.

L'empreinte génomique a déjà été décrite chez des mammifères et des plantes à fleurs avec une génération diploïde dominante. Pourtant, c'est la première fois que ce mécanisme de régulation est rapporté chez un organisme eucaryote tel que comme M. polymorpha qui alterne une génération haploïde dominante avec une courte génération embryonnaire diploïde.

Cette étude ouvre la possibilité que différents organismes eucaryotes adoptent différentes stratégies pour réguler le dosage des gènes afin de garantir la stabilité du génome et la reproduction réussie de l'espèce.

ARTICLE ORIGINAL

Montgomery, SA, Hisanaga, T., Wang, N., Axelsson, E., Akimcheva, S., Sramek, M., Liu, C. et Berger, F. (2022) "La répression médiée par Polycomb des chromosomes paternels maintient dosage haploïde dans les embryons diploïdes de Marchantia », eLife 11. https://doi.org/10.7554/eLife.79258